Laut der Geschichte entstand die Stadt zwischen 560 und 615 nach Christus, nachdem sich die Einwohner der Ortsteile Mollone, Casole, Cigliano und Cambrò vereinten. Die Entwicklung der Stadt fand erst um 924 statt, nachdem die Sarazenen die Ortsteile sowie das naheliegende Nardò zerstört hatten. Die überlebenden Einwohner gründeten eine neue Kommune, welche zuerst "Cittadella", danach Conventino, später Cupertino und am Ende Copertino hieß. Im Wappen der Stadt befindet sich eine Pinie, welche von den Buchstaben C und P (Conventio Populorum) flankiert wird.
Nach der byzantinischen Herrschaft folgten die Dynastien der Normannen, welche die Stadt um attraktive Strukturen bereicherten.
In der zweiten Hälfte des 2. Jahrhunderts wurden die Schwaben definitiv vom kriegerischen Heer des Karl von Anjou vernichtet und die Ortsteile von Copertino (zusammen mit denjenigen von Carpignano) Guido und Filippo de Pratis übergeben.
Später folgte Gualtieri di Brienne, Herzog von Athen und Graf von Lecce, welcher das Schloss erweiterte. Die Brienne und nachfolgend die D'Enghien wurden Herrscher über ein großes Gebiet, bestehend aus Galatone, Leverano und Veglie. Durch die Heirat von Maria D'Enghien, Gräfin von Lecce und Copertino, mit Raimondello Orsini del Balzo, wurde die Grafschaft in das Fürstentum von Taranto eingefügt. Die Tochter Caterina vermählte sich mit dem französischen Kavalier Tristan de Clermont. Der Kavalier hatte sehr enge Verbindungen zum lokalen Klerus. Um die Herrschaft zu erweitern verheirateten Caterina und Tristano ihre Tochter Isabella mit dem Aragoner Ferrante, Sohn des Alfonso von Aragonien und Thronfolger von Neapel.
Zwischen Ende des 4. und Mitte des 5. Jahrhunderts entwickelte sich Copertino zu einem interessanten Wirtschaftspunkt, welcher dank der ausgedehnten Olivenhainen, dessen Früchte in den zahlreichen Ölmühlen gemahlen und im nahegelegenen Hafen von Gallipoli nach Norden verschifft wurden. Dieses relative wirtschaftliche Wohlergehen begünstigt die Zentralisierung der Bevölkerung und dann ein langsames, aber stetiges Bevölkerungswachstum.
In der alten Stadt wird das Kloster von San Francesco errichtet. Mit der Machtübernahme der Aragoner, mit Hilfe der spanischen und einigen albanischen Rittern, wurde im Jahr 1498 die Grafschaft an die Castriota Skanderberg übergeben. Mit ihrer Präsenz, welche über die Hälfte des 15. Jahrhunderts anhielt, erlebte Copertino die Blütezeit seiner Geschichte.
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